光合真核生命起源于大约15亿年前的海洋，繁盛于有光和水的地方；大约5-6亿年前，发生了绿藻陆地化事件，祖先绿色植物开始了从简单到复杂、从水生向陆地的迈进。植物陆地化是一个漫长而复杂的演化过程，在潮起潮落、沧海桑田的跌宕变迁中，一些地理生境出现周期性干涸的现象，如形成小水坑、河床、近海泥沼等，开始了与土壤细菌混合互作和发展出新的营养获取方式，逐渐赋予第一个陆地植物和它们的后代适应恶劣环境的能力，最终形成我们今天看到的丰富多样的陆生植物群落。植物陆地化事件深刻地改变了整个生态系统，是地球表面“变绿”和多样性爆发的起点，为高等生命，包括我们人类自己，提供了包括氧气在内的、食品、营养和天然药物等必需的生存和发展的基础。
值得一提的是，在过去几十亿年的生命演化过程中，有多个类群的光合真核生物均曾突破干旱适应，成功地登陆过。但几乎所有的化石与分子证据均表明，现存陆地植物的起源来源于一次单一登陆事件（singularity），其共同的祖先属于一种叫做链型藻（Streptophyta）类的某一个支系。植物分类学家和进化学家们都做过不同的研究，分析过最简单原始的基部陆地植物，如藓，或苔/角苔类植物（moss, liverwort, hornworts）；大部分的研究焦点是在淡水或部分陆地生活的Streptophyta绿藻上，如与陆地植物更接近的结构复杂的轮藻目(Charophyceae)或鞘毛藻目(Coleochaetophyceae)，以及形态简单得多的双星藻纲(Zygnematophyceae)分支。然而，现存陆地植物的共同祖先究竟起源于哪个类群？第一个真正的绿色植物是如何从水生到陆生一步步演化且成功适应的？对这个争议了很久的问题，科学家们一直没有停止过追问。
A为Charophyceae, B为Coleochaetophyceae，C为Zygnematophyceae，D为Liverworts
2019年11月14日，中国农科院深圳农业基因组研究所程时锋团队与德国科隆大学Michael Melkonian教授以及加拿大阿尔伯塔大学Gane Ka-Shu Wong教授合作在Cell杂志发表了题为“Genomes of Subaerial Zygnematophyceae Provide Insights into Land Plant Evolution”的论文，证明了双星藻纲早期分化出来的一个新发现的基部陆生生活单细胞绿藻——Spirogloea muscicola，是所有陆地植物最近缘的共同祖先。该论文同时测序和分析了另外一个淡水生活的双星藻纲基因组——Mesotaenium endlicherianum。通过比较进化基因组学研究发现，之前被认为是陆地植物才有的很多转录因子，或与植物激素、抗旱抗逆等相关的基因家族，在该绿藻基因组上都能找到其祖先起源的“根”。该研究揭示了陆地植物祖先“借用”土壤细菌基因的遗传物质创新以驱动漫长的陆地化进程。
在植物从水生到陆生，从简单到复杂的演化过程中，经历过很多重要的关键突破和进化创新，祖先植物陆地化是其中的重大事件之一。在基因组学时代，系统比较进化基因组学是从基因挖掘层面研究祖先植物陆地化分子基础的强有力策略。
绿藻及陆地植物祖先演化树
研究团队获取了来自德国科隆大学藻种中心双星藻纲（Zygnematophyceae）中的两个物种(Spirogloea muscicola和 Mesotaenium endlicherianum)，分别在华大基因完成全基因组测序工作。通过系统分类与比较进化基因组学研究，证实了其中之一的绿藻——Spirogloea muscicola，为首次报道的且来源于一个新鉴定分类属（Spirogloeophycidae）的新物种；并且进一步证明Spirogloea muscicola是Zygnematophyceae最早分化出来的最接近陆地植物共同祖先的基部物种。
上述结论令人惊讶：这意味着，在该成果发表之前，人们一直不知道真正陆地植物祖先的基因组长啥样，在NCBI或Google也找不到任何关于这个藻种的其他描述。更为意外的是，Zygnematophyceae的大多数物种是以单细胞或简单的丝状形式存在，这也是为什么之前的研究，总倾向于把更像高等陆地植物的复杂苔藓或轮藻或鞘毛藻误当成其陆地植物可能祖先的原因了。
研究团队发现绿色植物共同祖先基因组从土壤细菌中“借”来了两个关键基因：GRAS和PYL，这是陆地植物祖先适应陆地生境的关键分子信号。GRAS是植物研究中的明星基因之一，在功能上“多才多艺”，与植物生长、发育和抗逆等很多重要代谢途径相关。GRAS家族里面NSP1，NSP2，RAM1等亚家族是调控菌枝丛根、结瘤共生固氮等植物生理生态过程非常重要的转录因子。而PYL基因则是脱落酸ABA遗传通路中重要的受体因子。这些基因和功能之前一直认为只有陆地植物才特有。团队第一次在该研究中将其“祖先的根”追溯到了Zygnematophyceae的两个基因组上，并证明其起源于一次从土壤细菌中来的水平基因转移事件（Horizontal Gene Transfer, HGTs）；而且，通过分子系统进化分析，发现该HGT事件发生的时间约为6亿年前，正好与植物陆地化的化石时间吻合。
祖先陆地植物从土壤细菌中“借来”关键基因：GRAS和PYL
HGT事件是一个长期具有争议性的话题，很多研究认为该现象只存在于原核生命中（如细菌之间），从细菌到高等真核生物的HGT事件极其罕见，且一般由于年代久远，很难证实。近些年，陆陆续续有报道发生在高等植物中的HGT事件，如来自康奈尔大学的Fay-wei Li利用1KP项目数据证实了一个新发现的光感受器基因从角苔(hornworts)转移到蕨类(ferns)的水平基因转移事件【1】，为喜阴生活的蕨类赋予了极强的生态适应性。本团队在高质量纯化样品和精细的序列分析的保障下，排除了细菌污染的可能，验证了基因组组装、注释、真核基因结构和表达的数据可靠性，最后通过大规模基因组比较系统发育树分析（phylogenomics），利用不同数据矩阵、不同软件、不同算法和分子模型，均得到一致的暗示HGT事件的拓扑结构，证实了GRAS/PYL从细菌转移至绿藻Zygnematophyceae与陆地植物共同祖先的HGT事件。据推测，该HGT事件是陆地植物祖先获得功能与适应性上“历史性飞跃”的关键一步，为后来的5亿年中，绿色植物逐渐占领地球扮演了极其重要的角色。
本文的第一作者程时锋谈到，“这其实是植物的共同祖先自然发生的一次‘遗传工程事件’，也就是人们常说的‘转基因’事件，只是背后的操作者是大自然。如果有时光机的话，我们或许可以回到5亿年前看个究竟，或许可以现场做一个基因转化实验。”
生命的演化是极其复杂的，有很多综合影响的因素。重要的是，该研究找到了系统比较进化基因组学这一个极其有效的基因发现手段，即便利用现存的有限物种和数据，也能帮助我们研究很多亿万年前的、深度同源或平行演化性状起源的分子规律，如C4光合作用或结瘤固氮的研究【2】。“从大自然多样性的物种资源中获得启发，进行目标功能基因筛选与挖掘，是如今农业育种家们需要面对的重要内容，我们可以从biodiversity迈进‘real crops’”，程时锋补充道。
据悉，基因组所程时锋研究员为该文第一作者，德国科隆大学Michael Melkonian教授以及加拿大阿尔伯塔大学Gane Ka-Shu Wong教授为该文共同通讯作者，基因组所程时锋团队冼文飞实习研究员为共同第一作者。
参考文献
1、 Fay-Wei Li et al., Horizontal transfer of an adaptive chimeric photoreceptor from bryophytes to ferns. PNAS 111(18):6672-6677 (2014).
2、Maximilian Griesmann et al., Phylogenomics reveals multiple losses of nitrogen-fixing root nodule symbiosis. Science 361(6398):eaat1743 (2018)
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